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              康樂院士團隊合作揭示piRNAs調控的新機制決定了飛蝗后代數量的變化

                自然界很多動物都會根據環境的變化來調節繁殖對策,產生不同數量的后代。動物種群的內在因素在調節繁殖對策方面也發揮著重要作用,比如種群密度、性比、親緣關系和個體競爭強弱等都會影響所繁殖的后代數量。而后代的多少與種群的維持及動態密切相關,同時也是動物適應性的重要標志。人們對這種自然現象有所了解,但是對動物如何自主調控生殖策略的分子機制并不知曉。

                飛蝗是研究密度依賴生殖策略的理想模型。根據種群密度不同,飛蝗存在群居型和散居型兩種生態型。群、散飛蝗盡管基因型完全相同,但是它們采取的生殖策略有顯著差異,即高密度的群居型飛蝗生殖力較低,以便將能量投入到長距離遷飛來尋找新的棲息地。而低密度散居型飛蝗采取較高的生殖力以產下更多的后代個體,來維系種群穩定性。兩型飛蝗之間可以根據密度的變化相互轉變,生殖對策也隨之發生轉換,進而導致產卵量發生變化。飛蝗這種適應種群密度變化而導致后代數量改變的機制是一個非常有挑戰性的問題。

                近日,康樂院士團隊最新研究成果揭示了飛蝗適應種群密度變化而導致后代數量改變的分子機制。Piwi-interacting RNAs (piRNAs)是動物生殖系統中特異表達的一類非編碼小RNA。群居型和散居型雌蟲卵巢中piRNAs的表達差異非常明顯。散居型飛蝗較高的產卵頻率與piRNAs的高表達具有明顯的關聯性。特別是在散居型飛蝗卵小管尖端部位(原卵區和卵黃發生前期卵母細胞),piRNAs發生顯著高表達。在散居型雌蟲體內抑制飛蝗Piwi蛋白Liwi1、piRNAs或者piRNAs的靶標基因oo18 RNA-binding protein (Orb),都能夠降低其產卵頻率和卵塊數。反之,在群居型雌蟲體內過表達piRNAs,能夠提高群居型雌蟲的產卵頻率和卵塊數。有趣的是,piRNAs通過正調控模式影響靶標基因Orb的表達。目前國際上普遍認為Piwi/piRNAs通路經典的作用機制,是通過抑制轉座子的轉座來保證生殖系統內基因組的完整性。Piwi/piRNAs通路對蛋白編碼基因的調控雖有報道,但大部分是抑制性的。那么散居型飛蝗中這些piRNAs是怎么實現對蛋白編碼基因Orb轉錄本的正向調控呢?康樂院士團隊研究發現,Liwi1/piRNAs作用的靶標是Orb內含子中一個不具有轉座功能的殘缺轉座子“Copia”。飛蝗中Liwi1/piRNAs通過與剪切體蛋白U2AF35互作,促進內含子從前體mRNA中移除,導致產生更多的Orb成熟mRNA轉錄本,從而實現了Orb在散居飛蝗卵小管尖端的高表達。因此,piRNAs促進Orb前體mRNA剪切的這種非經典調控模式是導致散居型飛蝗高產卵頻率和高產卵量的關鍵原因(圖1)。

                飛蝗生殖系統中為什么會發展出這樣一種由Piwi/piRNAs通路介導的序列特異性的前體mRNA剪切模式呢?研究人員通過利用最新發展的針對微量細胞內RNA與蛋白互作研究的LACE-seq技術,發現在飛蝗卵小管尖端中,大量與卵母細胞分裂和發育密切相關的mRNA前體共同結合在Liwi1和U2AF35這兩個蛋白上,提示生殖系統這種piRNAs介導的特殊剪切機制可能對生殖細胞的成熟至關重要。

                Piwi/piRNAs參與的前體mRNA剪切模式是否在動物界普遍存在?研究人員進一步在果蠅及小鼠生殖細胞系中,驗證了Piwi蛋白和剪切體蛋白的互作以及piRNAs介導的mRNA剪切機制的普遍性(圖2)。這項研究也暗示了飛蝗中發現的Piwi/piRNAs介導的編碼基因mRNA剪切新機制可能在其它動物調節繁殖對策中也是普遍存在的。

                這項最新研究是繼康樂院士團隊發現piRNAs是群居型、散居型飛蝗中表達差異最大的一類小RNA (Wei et al, Genome Biology, 2009)之后,進一步證明了piRNAs對飛蝗生殖策略可塑性的調控機制,并揭示了Piwi/piRNAs介導的前體mRNA剪切對生殖功能相關基因的加工調控作用。該團隊近期的另一項研究還發現,腦中的piRNAs通過調控神經肽NPF1的表達來控制飛蝗的取食量(Wang et al., EMBO Reports, 2022)。飛蝗piRNAs研究在生殖細胞和體細胞中同時取得的重要進展,既能為開發蝗災控制方法提供新思路,又將飛蝗發展成為研究非編碼RNA的重要模式昆蟲。該成果以“piRNA-guided intron removal from pre-mRNAs regulates density-dependent reproductive strategy”為題于2022年4月26日在國際學術期刊Cell Reports雜志在線發表,中國科學院動物研究所助理研究員何靜為該論文的第一作者,復旦大學基礎醫學院青年研究員魏園園和中國科學院動物研究所康樂研究員為共同通訊作者。

                文章鏈接:http://doi.org/10.1016/j.celrep.2022.110593

              圖1 piRNAs促進生殖相關基因mRNA剪切增強散居飛蝗生殖力

              圖2 Piwi/piRNAs介導的mRNA剪切機制的普適性

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